El Puente fue diseñado por una firma de ingenieros propiedad de John Augustus Roebling, de Trenton (Nueva Jersey). Roebling y su firma habían construido anteriormente puentes colgantes más pequeños, como el Acueducto de Delaware en Lackawaxen (Pensilvania), el Puente Colgante de Cincinnati (Ohio) o el Puente Colgante de Waco (Texas), que sirvió como prototipo para el diseño final del Puente de Brooklyn.

Durante el proceso de construcción, Roebling se fracturó gravemente un pie cuando un ferry chocó contra un muelle; pocas semanas más tarde, murió de tétanos a causa de la amputación de los dedos del pie. Su hijo, Washington Roebling, le sucedió en el cargo, pero sufrió una enfermedad causada por su trabajo en los pozos de cimentación, el síndrome de descompresión o "enfermedad de los buzos". La esposa de Washington, Emily Warren Roebling, se convirtió en su ayudante, aprendiendo ingeniería y comunicando las instrucciones de su marido a los ayudantes sobre el terreno. Cuando el puente se abrió al público, ella fue la primera persona en cruzarlo. Su marido en cambio raras veces visitó su obra, ya que vivía en Trenton (Nueva Jersey), durante el proceso de construcción. El puente es de estilo gótico, por los arcos apuntados de las torres; durante muchos años estas fueron las torres más altas de todo el hemisferio occidental.

La construcción del Puente de Brooklyn comenzó el 3 de enero de 1870, y concluyó trece años más tarde, el 24 de mayo de 1883, cuando fue abierto al público. El primer día lo cruzaron un total de más de 1800 vehículos y 150.000 personas. En su construcción se gastaron 15,1 millones de dólares y murieron 27 personas.

En marzo de 1994 el libanés Rashid Baz abrió fuego sobre una furgoneta ocupada por miembros del grupo ortodoxo judío Chabad-Lubavitch mientras circulaban sobre el Puente de Brooklyn. Una de las víctimas, Ari Halberstam, de 15 años, falleció en el hospital días después. Aparentemente, Baz actuó movido por el deseo de vengar la matanza de Hebrón de 1994, en la que murieron 29 musulmanes. Baz fue condenado por asesinato a 141 años de cárcel; en el año 2000, su caso fue recalificado como "ataque terrorista". La rampa de acceso al Puente desde Manhattan lleva actualmente el nombre de Ari Halberstam.

En 2003, un hombre llamado Iyman Faris fue condenado a veinte años de cárcelAl-Qaida, después de que se descubriera una trama para hacer caer el puente de Brooklyn cortando sus cables metálicos con sopletes. por suministrar información a